La DGCL participe à définir la politique de relation entre l'Etat et les collectivités locales et collabore à ce titre à l'élaboration des règles d'organisation et de fonctionnement des collectivités locales et de leurs établissements publics. Elle répartit les principales dotations financières de l'Etat aux collectivités locales et est également responsable de la conception et de l'application des lois concernant ces mêmes collectivités en lien avec les préfectures. Elle veille au respect et à la prise en compte des particularités et des intérêts des collectivités locales dans les décisions interministérielles. Elle est également l'interlocuteur des collectivités locales au regard de l'application du droit européen. Elle exerce enfin un rôle d'aide et de conseil technique en direction des pays d'Europe centrale et orientale pour toutes les questions regardant l'administration locale. De plus en plus cette dernière mission s'ouvre sur le reste du monde.

La sous-direction des compétences et des institutions locales élabore les règles juridiques relatives aux collectivités locales, à leur fonctionnement et à leurs compétences. En matière d'urbanisme, d'action sociale et de santé, de transports, d'enseignement et de culture elle a en charge la mise en œuvre des transferts de compétences aux collectivités locales en liaison avec les ministères concernés. Elle est associée à tous les projets de réformes touchant aux compétences des collectivités locales et peut également être à l'origine de lois et réglementations nouvelles déterminant le régime juridique des collectivités locales. Elle est composée de quatre bureaux dont le bureau des structures territoriales.

Celui-ci participe plus particulièrement à l'élaboration et à la mise en œuvre des législations relatives aux modalités de coopération intercommunales : création, fonctionnement, évolution des établissements publics de coopération intercommunale (syndicats intercommunaux, communautés de communes, communautés d'agglomération, communautés urbaines, syndicats d'agglomérations nouvelles, syndicats mixtes) ainsi que celles relatives à l'organisation interne des collectivités territoriales (modification des limites territoriales, modifications institutionnelles, élaboration des textes relatifs aux collectivités à statut particulier : Paris, Marseille, Lyon, la Corse, les DOM-TOM). CIL 2 participe également à l'élaboration des textes relatifs aux ASP (associations syndicales de propriétaires) et des mémoires devant les cours d'appel et le Conseil d'Etat pour les questions relatives à la coopération locale. Enfin, il est chargé d'un rôle de conseil auprès des préfectures et des collectivités territoriales sur toutes les questions relatives à la coopération locale et à la modification des limites territoriales.