La commanderie de l'Ordre de Saint-Jean de Jérusalem (établissement accueillant pèlerins, pauvres et malades) à Aix-en-Provence remonte au XIIe siècle. Une chapelle y voit le jour, dédiée à Saint-Jean-Baptiste, patron de l'ordre. Elle est achevée en 1292. Depuis l'extension de la ville par un mur d'enceinte en 1646 l'église est comprise dans la ville (d'où sa dénomination Saint-Jean intramuros). La suppression des ordres religieux, en 1790, a pour conséquence l'expulsion des religieux de l'Ordre de Malte.

En 1792, l'évêque constitutionnel Benoît Roux créa une nouvelle paroisse à Saint-Jean. L'église qui sert de réunion aux prêtres fidèles à Rome, est vendue en 1798.  La ville la rachète un peu plus tard (voir la référence 1 P 11/44).

L'érection en succursale est décidée par Champion de Cicé en 1803, sous le nom de Saint-Jean-Baptiste intramuros. La paroisse est ensuite érigée en cure de seconde classe en 1827. Cependant, la paroisse est toujours désignée du nom de Sean-Jean-de-Malte. A noter : la paroisse a été fondée par un doctrinaire, M. Christine.

La charge de la paroisse est au XXe siècle confiée par les archevêques du diocèse à la Fraternité des moines apostoliques diocésains depuis 1978.