La loi du 30 août 1940 transforme la direction du mouvement général des fonds en direction du Trésor qu'elle limite à la gestion interne, les relations financières internationales étant réservées à une direction des finances extérieures nouvellement créée. Mais la mise en œuvre du plan Marshall donne à la direction du trésor un positionnement majeur (décret du 30 juillet 1948). Tout en gardant la compétence relative au mouvement général des fonds, elle étend ses missions à la conversion de l'administration des finances à l'économie : désormais, elle coordonne le financement des investissements publics, par l'intermédiaire successivement de la commission des investissements (décret du 10 juin 1948), du Fonds de développement économique et social (FDES) (décret du 30 juin 1955) et du comité des investissements à caractère économique et social (décret du 27 novembre 1996). À la suite des nationalisations de l'après-guerre, elle se voit également attribuer un rôle dans le contrôle des entreprises publiques et dans la mise en place de l'État actionnaire. Sa tutelle sur les entreprises nationalisées, d'abord purement financière, devient progressivement technique, étayée par une fonction de "transformateur d'épargne" en investissements à long terme. De toutes ces missions, il résulte une large implication de sa part dans la transformation de la structure industrielle de la France. En 1948, la direction du trésor reprend le bureau de statistiques et d'études financières, et le transforme en 1953 en service des études économiques et financières. Cet outil d'analyse et de prévision économiques est érigé en direction de la prévision en 1965. Cette même année, la direction du trésor récupère un grand nombre d'attributions de la direction des finances extérieures (décret du 1er juin 1965). L'expansion de ses activités reste étroitement liée à celle des missions de la direction du budget, s'agissant de la préparation, du contrôle et de l'exécution des opérations financières et de trésorerie. En matière budgétaire, la distinction ministère de l'économie / ministère du budget (de 1978 à 1981, puis de nouveau à partir de 1994) provoque la séparation de la direction du Trésor des comptables du Trésor et des administrations financières. Collectant et distribuant les fonds, pilote de la mission de contrôle des activités financières (décret du 24 juillet 1984, décret du 19 mai 2004), la direction du Trésor joue également un rôle de premier plan dans la réforme du secteur bancaire. Elle soutient, sous sa tutelle directe, le développement du secteur parapublic correspondant et participe au développement du marché financier. Enfin, une nouvelle sous-direction est créée avec le transfert des attributions de la direction des assurances (décret du 8 février 1991). Le mouvement de privatisation d'entreprises industrielles et de banques commencé en 1986 rétrécit le périmètre d'intervention de la DT et aboutit à la transformation de la sous-direction qui était chargée de la gestion des actifs de l'État dans les entreprises publiques en un service à compétence nationale rattaché au directeur du Trésor, l'Agence des participations de l'État (décret du 9 septembre 2004 et arrêté du 11 octobre 2004). Enfin, la mission historique de gestion de la dette publique est confiée à un autre service à compétence nationale également rattaché au directeur du Trésor, l'Agence de la dette, dite Agence France Trésor (arrêté du 8 février 2001).

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